Al final de esta temporada, concretamente el 20 de junio de 1924, Juan de Estefanía firmó el contrato de arrendamiento de uso exclusivo del Stadium Metropolitano, convirtiéndose así en el único equipo con derecho a jugar allí como local. El 15 de abril en el Stadium Metropolitano, el Athletic superó a la escuadra blanquiverde por 4-2, clasificándose para los cuartos de final.. El 10 de abril de 1927, el Athletic cayó derrotado por 2-1 ante el Betis, apeándose así de la Copa. La ida se jugó en Las Corts, feudo catalán, el 19 de abril. Aquello ocurrió en la ida de los octavos de final de la campaña 2016-2017. El Athletic venció por 2-1 y Messi marcó el gol que hizo resurgir al Barça, que remontó en la vuelta. La marca 100% Athletic, al ser propiedad del Athletic continuó vendiendo ropa de calle y diversos complementos con el nombre del club, pero ya no volvió a realizar prendas deportivas. Comenzó a perder posiciones en la tabla y a alejarse de puestos europeos (aunque la plaza estaba garantizada por ser finalista de Copa del Rey, ya que el F. C. Barcelona jugaría la Champions League). El Barcelona se impuso por 3-2 al Athletic después de disputar una prórroga de 30 minutos.
Durante el verano previo a la temporada 1927 / 1928, se planteó en la Asamblea de la Real Federación de Fútbol la idea de crear una liga a nivel nacional, siguiendo el modelo inglés. Se encontraba hundido bajo el nivel del suelo, en un anfiteatro natural, y no se usaba únicamente para fútbol, sino también para otros deportes como por ejemplo el rugby o el atletismo. Su buena temporada no pasó desapercibida y fue elegido en el once revelación de la competición por la UEFA y como el jugador revelación del campeonato por la LFP. Durante el resto de la temporada los rojiblancos dieron el salto al 6º puesto de la clasificación, donde se mantuvieron dos meses seguidos. El Racing de Madrid recurrió la clasificación, mi camiseta y finalmente se celebraron los partidos de desempate para decidir el campeón y el subcampeón regional. El campeón de cada grupo se clasificaría para la siguiente fase. Antes de jugarse las eliminatorias de cuartos de final, se disputaría una fase de liguilla en la que los equipos se dividirían en ocho grupos.
Se clasificó para la UEFA Europa League sin necesidad de superar una eliminatoria previa. El equipo madrileño se impuso por 5-3 al CE Europa. El primer partido se jugó en el estadio de El Calvario y lo ganó el Salamanca por 1-0. En la vuelta, una semana más tarde, el cuadro madrileño goleó por 6-1 a los charros sin problemas para pasar la eliminatoria. Para las semifinales, al equipo madrileño le esperaba un potente FC Barcelona que venía de eliminar al Valencia y al Stadium de Zaragoza. El rival de la eliminatoria fue el Español de Barcelona. En dieciseisavos le tocó jugar contra el Lokomotiv de Moscú, un rival muy duro, sobre todo porque el partido de ida se disputó en Rusia, en unas condiciones climatológicas muy perjudiciales para los de Bielsa. El objetivo es convertirse en el jugador número doce; tanto que en la Plaza Circular se ha desplegado una pancarta con una camiseta del Athletic que luce dicho número y sobre él, el nombre de la ciudad.
El 2 de mayo se celebró dicho encuentro en el estadio de Torrero. El 16 de mayo se celebró la final, camisetas de futbol 2021 de nuevo en Mestalla. El 9 de mayo de 1926 se disputó la semifinal entre el Athletic de Madrid y el Celta de Vigo, en el estadio de Mestalla y a partido único. En su debut, el Athletic goleó por 9-0 al Primitiva de Madrid, y más tarde eliminó a la Ferroviaria con un amplio resultado de 7-0. El 31 de mayo se celebró la final en el Stadium Metropolitano ante 25.000 espectadores. El 14 de octubre de 1923 comenzó el Campeonato Regional Centro para el Athletic. Temporada 1924 / 1925: Segundo Campeonato Regional. Así, durante la temporada 1927 / 1928 se crearon dos ligas paralelas: la maximalista y la minimalista. Los rojiblancos se proclamaron campeones por segunda vez en su historia, siendo superiores durante todo el torneo. El Campeonato Regional Centro 1927 / 1928 volvió al formato de liguilla en dos vueltas, debido al fracaso del año anterior con cuatro vueltas.
El Campeonato Regional Centro comenzó aquel año con un plato fuerte: Athletic – Real Madrid. El Real Madrid se alzó aquel año de nuevo con el título con 22 puntos, y el Athletic quedó tercero con 16, por detrás del Racing y empatado a puntos con la Gimnástica. 1.º Real Madrid 26 puntos (38 goles a favor y 10 en contra). El Real Madrid venció por 6-2 al conjunto rojiblanco y se hizo con el título. Clemente también habló de lo necesario que sería el título para reafirmar el singular proyecto de cantera autóctona del Athletic. En Liga, el Athletic acabó 3º y en Copa de Europa cayó eliminado a las primeras de cambio, tampoco en la final de Copa frente al Atlético de Madrid se pudo conseguir ningún título. Debutó con el primer equipo el 30 de agosto de 2003, curiosamente a las órdenes de su actual técnico, Ernesto Valverde, en un partido frente al FC Barcelona. Por ello, para la temporada 1954/55 el Athletic decidió hacerse con los servicios del mítico entrenador eslovaco Ferdinand Daučík, que venía de lograr 2 ligas y 3 copas con el Barcelona.