El Athletic organizó un torneo amistoso, entre noviembre de 1937 y abril de 1938, en el que participaron 39 equipos vizcaínos con futbolistas mayores de quince y menores de diecinueve años. Y su amor por el Athletic seguirá siendo muy grande, el de un niño que llegó de Rincón de Soto (La Rioja) a los once años y se formó en Lezama hasta convertirse en el Rey León de San Mamés. Este equipo pasaría a ser conocido en la historia del Athletic como «el equipo de los once aldeanos», ya que, el por entonces presidente Enrique Guzmán, durante la celebración del título, lanzó la frase de «¡ El jugador viajó a Bilbao este lunes para ser sometido al correspondiente reconocimiento y rubricar el contrato. A finales de 1900 surgió otro equipo, el Bilbao Football Club. El título se celebró con un paseo en gabarra por la ría de Bilbao. También se decidió aquel año el título en la última jornada.

Al año siguiente el club vasco jugó por segunda vez la Copa de Europa, siendo eliminado por el Liverpool de Ian Rush. Vizcaya para jugar un año en el Arenas, antes de recalar en el Athletic. Al igual que Pentland, Urkizu removió los campos de Vizcaya en busca de jóvenes talentos para el nuevo Athletic. Al antiguo crack del Athletic le retuvieron como bandera, con unos emolumentos de equipo grande que se puede permitir el Athletic por la ventajosa tributación que le permiten las autoridades políticas en Vizcaya y en el País Vasco en general. La temporada 1999-2000 supuso el principio del fin para el equipo del centenario, acabando la liga en 11.ª posición. La temporada siguiente, el Athletic eliminó al Dinamo Tbilisi en la ronda previa de la Liga de Campeones, sin embargo no logró superar la fase de grupos, acabando en cuarta posición por detrás de Juventus, Galatasaray y Rosenborg. En marzo, el técnico serbio fue cesado y Amorrortu volvió a hacerse cargo del equipo, que cosechó la peor clasificación de su historia en liga hasta ese momento, acabando en 15.º posición. A pesar de ello, los hombres de Luis Enrique juegan en casa y tienen ese factor a su favor.

A pesar de la marcha de Aitor Karanka, reforzó el equipo con Javi González, Mari Lacruz, Mikel Lasa, Txomin Nagore y el regreso de Rafael Alkorta y Patxi Ferreira. Este equipo logró hacerse con el campeonato de Liga en la temporada 1942-43, además de ganar la Copa del Generalísimo durante tres años consecutivos; en 1943, 1944 y 1945 respectivamente. Por su parte, en el campeonato doméstico concluyó en 8º posición, a pesar de haber cosechado 60 puntos. A pesar de esta desventaja, el Athletic logró el título de Copa al ganar por 2-0, con goles de Arieta y Mauri. Sin embargo, el valor doble de los goles a domicilio dio la victoria al equipo italiano, que se alzó con el título en el mismo San Mamés. Tras la desaparición del último equipo campeón, el Athletic se vio inmerso en un periodo de declive que comenzó en la temporada 1986-87 con José Ángel Iribar como técnico. La temporada 1991/1992 fue muy deficiente, ni Iñaki Sáez ni su improvisado sustituto Aranguren lograron reconducir al equipo por el buen camino, el cual acabó la liga en un 14º puesto.

Entre 2015 y 2017 ascendieron diez jugadores a la primera plantilla: Iñaki Williams, Sabin Merino, Iñigo Lekue, Enric Saborit, Ager Aketxe, Mikel Vesga, Yeray Álvarez, Kepa Arrizabalaga, Unai Núñez e Iñigo Córdoba. Su puesto en el banquillo lo ocupó Iñaki Sáez hasta final de temporada. En las temporadas 1965-66 y 1966-67 el Athletic logró alcanzar la final de Copa, pero en ambas ocasiones salió derrotado; no fue hasta 1969 cuando el Athletic volvió a proclamarse campeón de Copa. La falta de entendimiento entre Clemente y sus jugadores, rompieron un equipo hasta entonces campeón. Tras esto, el equipo no terminó de funcionar y entró en declive. Para la temporada 1995-96 volvió a fichar a una joven promesa del equipo donostiarra, en este caso, Joseba Etxeberria y puso como entrenador a Dragoslav Stephanovich. El nuevo equipo estaba dando buenas sensaciones, y la afición de San Mamés respiraba tranquila al ver que la reestructuración realizada por el nuevo entrenador marchaba bien. Pero el presidente José María Arrate quería mejorar aún más el equipo de cara a la temporada 1997-98, la cual era una temporada especial debido a que el club celebraba su centenario. El 26 de abril se jugó la ida de la primera ronda y el destino quiso que su rival fuese nada menos que el UD Salamanca de Pruden, un equipo que había disputado sin suerte la promoción a Primera División.