No obstante, al tratarse de una sucursal, los madrileños no podían enfrentarse al Athletic Club en competición oficial (eran el mismo club). De esa forma se cubría el calendario, ya que la única competición oficial existente era la Copa, y debido al escaso número de participantes, resultaba muy breve. Era un crecimiento justificado, ya que en 1910, luciendo ya camiseta rojiblanca, el Athletic volvió a proclamarse campeón de Copa tras varios años de sequía, repitiendo el mismo éxito al año siguiente. Asimismo, era habitual que en los partidos de la Copa del Rey, el Athletic alinease a jugadores de la sucursal de Madrid. El Athletic Aviación Club debutó oficialmente en el Campeonato Regional Castellano junto a los siguientes equipos: Real Madrid, Ferroviaria, UD Salamanca, Imperio y Valladolid. Compitió asiduamente en este terreno de juego desde 1901 hasta 1911, aunque lo compartía con otros clubes (como el ya mencionado Bilbao Football Club).
Es, junto con el F. C. Barcelona y Real Madrid C. F., uno de los tres clubes que han disputado todas las temporadas en la Primera División. Llegó entonces una época exitosa para el Athletic, en la que conquistó tres veces consecutivas la Copa del Rey, en 1914, 1915 y 1916 respectivamente, y fue considerado el mejor equipo de España por la prensa nacional. Sin embargo, las andanzas de este equipo se cortaron de golpe en 1936, año en el que estalló la Guerra civil española, hecho que obligó a suspender la liga durante tres temporadas. Durante los últimos años de la década de 1920, el Athletic fue reclutando a los mejores talentos del fútbol vizcaíno. El fútbol en Vizcaya se dio a conocer en la década de 1890, camisetas de futbol 2021 gracias a que los marineros ingleses que trabajaban en los puertos vizcaínos solían jugar partidillos de football en sus ratos libres. Dado que el campo de Lamiako no reunía las condiciones apropiadas para albergar un evento de aquellas características, el Athletic decidió trasladarse al nuevo Campo de Jolaseta, ubicado en el barrio de Neguri (Guecho).
En 1913, el Athletic concluyó por fin la construcción de su ansiado campo, obra del arquitecto Manuel María Smith, y que se levantó en los terrenos situados junto al asilo de San Mamés, de quien tomó su nombre. Por ejemplo, el madrileño Manuel Garnica Serrano fue uno de los goleadores en la final de 1911 que ganaría el Athletic Club. Entonces ya ejercía de presidente del Atlético Aviación Manuel Gallego Suárez-Somonte, ya que Luis Navarro había sido asignado por el ejército del aire en la Embajada de España en Roma. El Atlético de Madrid y el Athletic de Bilbao intensificaron las negociaciones y el acuerdo se cerró este pasado fin de semana. El Athletic caía eliminado en la fase de grupos de la Europa League y en primera ronda de la Copa del Rey ante el Eibar. En cuanto a la Copa del Rey, tras eliminar al A. D. Alcorcón en dieciseisavos, el Athletic disputó los octavos de final contra el F. C. Barcelona. En 1917, el Athletic Club de Madrid ya contaba con un escudo propio puramente madrileño, con la osa y el madroño, distinto del que lucía el Athletic Club, y finalmente, en 1921, el equipo madrileño se desvinculó del Athletic Club.
La totalidad de sus logros los ha conseguido en las competiciones nacionales, donde está considerado un club histórico dentro del fútbol español. Actualmente es el segundo equipo español con más campeonatos de Copa, cuatro más que el tercero, el Real Madrid. Sin embargo, la lesión de uno de los jugadores suspendió el partido, dejando el campeonato sin segundo finalista. Para jugar las finales de Copa de 1904 y 1905 el Athletic tuvo que recurrir a jugadores de la sucursal en Madrid, ya que no viajaron suficientes jugadores para completar el once. Para disputarlo, el Athletic Club y el Bilbao Football Club se unieron formando el Bizcaya. Sin embargo, deportivamente siguió existiendo vinculación entre los dos equipos, y el conjunto vizcaíno continuó convocando a los jugadores del Athletic Club de Madrid para que disputaran bajo su enseña el Campeonato de España. Por parte del Athletic marcaron Bata (min. Sin embargo, las convocatorias decayeron en 1912, cuando se originó la primera versión de la llamada filosofía del Athletic Club, conforme a la cual solo podían competir jugadores vizcaínos. Habían pasado varios años desde la fundación del club y al Athletic se le empezó a quedar pequeño el campo de Lamiaco. En 1903, el Bilbao Football Club acordó en Junta General disolver la sociedad, ingresando a todos sus socios en el Athletic Club.