El mítico león anunció su retirada del Athletic para dedicarse al arbitraje. En la temporada 1935/36, los rojiblancos ganaron la liga una vez más, y de esa forma, pusieron la guinda a la época más gloriosa de la historia del Athletic. Por otro lado, el diario deportivo Marca otorga un galardón con su apodo para premiar al máximo goleador de la Liga. De esa primera Liga, cabe destacar el 9-0 endosado al F. C. Barcelona (que después se haría con el título), el tercer puesto en la clasificación, y el haber sido el equipo más goleador del campeonato. Para jugar la Copa de 1907, el Athletic aprovechó la presencia de algunos jugadores del histórico The Union vizcaíno de 1901, y resucitó al Bizcaya para luchar de nuevo por el título. El Athletic volvió a hacerse con el título copero por cuarto año consecutivo, esta vez ante el Madrid F. C.. En la temporada de 1975/76 el Athletic recuperó a Javier Irureta, proveniente del Atlético de Madrid. Fue una floja temporada la de 1934/35. Los rojiblancos terminaron en cuarta posición y no hicieron nada llamativo en la Copa.

En 1941 el club ya tenía una plantilla en avanzado proceso de reestructuración. El 10 de junio de ese año, el club celebró sus bodas de plata (25 aniversario) enfrentándose a un combinado nacional. Disputaron su primer partido nacional el 13 de mayo de 1902 en Madrid, en el Estadio de Hipódromo, donde se goleó al Club Español de Football por 5 goles a uno. Para disputarlo, el Athletic Club y el Bilbao Football Club se unieron formando el Bizcaya. En la copa de 1947 en Athletic endosó al Celta de Vigo un contundente 12-1. Gaínza fue el autor de 8 de los 12 tantos marcados por el club rojiblanco. Los mayores logros fueron el subcampeonato de Liga de 1947 y el de Copa de 1949, (perdieron la final con el Valencia). Tras esto estalló la Guerra Civil Española y la liga dejó de celebrarse durante varios años. Tras pasar varios años en silencio, el Athletic volvió a proclamarse campeón de copa en 1921, al derrotar al Athletic Club de Madrid por 4-1 en campo local.

Además del Athletic, participan el F. C. Barcelona y el Real Madrid. En esta liga, el Athletic logró la mayor goleada de su historia, al endosarle un 12-1 al F. C. Barcelona. Durante esa temporada 1956/57, el Athletic quedó en cuarta posición en liga, y no hizo nada importante en la Copa. Durante la primera vuelta de la Liga, el Athletic se mantuvo entre el 7º y el 11º puesto, pero sin llegar a alcanzar los puestos que daban acceso a competición europea. Lentamente el equipo logró abandonar los puestos de descenso, equipacion athletic bilbao aunque no pudo certificar su salvación hasta la última jornada de liga. En esa primera jornada de Liga no estaba en el campo Leo Messi (lesionado) ni tampoco empezó el partido Aritz Aduriz. El campo de San Mamés se empezaba a quedar pequeño y obsoleto, por lo que se comenzó a estudiar una posible reconstrucción a gran escala.

Otros lo verán en las calles, en San Mamés, en los bares, en donde haya una pantalla. Al antiguo crack del Athletic le retuvieron como bandera, camisetas futbol baratas con unos emolumentos de equipo grande que se puede permitir el Athletic por la ventajosa tributación que le permiten las autoridades políticas en Vizcaya y en el País Vasco en general. En 1934 todos los equipos de la 1.ª división contaban con un delantero vasco en sus filas (a excepción del Valencia C. F.). La rivalidad entre ambos equipos se ha mantenido desde entonces. «Aplazada la final de la Copa del Rey, los futbolistas insisten en parar LaLiga». Fue la primera y única vez en la historia que se disputó una final de copa en San Mamés. En la jornada 37º selló definitivamente la clasificación a la Europa League y, una jornada más tarde, se afianzó en la 6º plaza, consiguiendo así el pase directo al play-off de la Europa League.

Para la nueva temporada el objetivo era claro; clasificarse para Europa y llegar lo más lejos posible en la Copa del Rey, como así confirmaron dos de los tres capitanes del equipo; Andoni Iraola y Pablo Orbaiz. El objetivo es convertirse en el jugador número doce; tanto que en la Plaza Circular se ha desplegado una pancarta con una camiseta del Athletic que luce dicho número y sobre él, el nombre de la ciudad. Se jugó un partido amistoso entre estos dos conjuntos, que provocó malestar tanto en unos como en otros, lo que dificultó la idea de una posible fusión para la Copa. Y es que la ilusión, tanto de jugadores como de aficionados del Athletic, ha desatado la locura en Bilbao. Bilbao crecía como ciudad industrial, y la masa de aficionados rojiblancos también. El Athletic Club de Bilbao es el equipo de Primera división con más seleccionables españoles en sus filas. El club pasó a llamarse de forma oficial «Atlético de Bilbao».